当山は大同元年（８０６）征夷大将軍坂上田村麿が諏訪大明神へ戦勝報告の際に、「神宮寺」と共に開基されたと伝わります。その後、弘法大師空海和尚により、「神宮寺」を真言宗流布の寺（真言宗をひろめる寺）とし、当山を「真言宗の学問の道場」と草創され、信州・甲州にわたる田舎本山となりました。開山当初より天正年中まで諏訪大社社務（別当）という役職を務めるとともに真言宗の常法談林所という、真言宗の修行と学問の道場を務めました。江戸時代には諏訪高島藩の祈願寺を務めました。天正時代には諏訪市四賀桑原寺家の地に仏法寺の伽藍が建立されておりましたが、第十一世尊朝法印代に、当山鎮守足長明神の「この山崩落せん」との神勅を受け、桑原地頭屋敷・諏訪大祝屋敷跡と伝わる現在の地に移りました。その時尊朝法印、当山山中に仏法僧鳥の声を聴き、また仏法の紹隆を願い「仏法紹隆寺」と改号いたしました。大正時代に大火災に遭い、本堂・庫裡・金剛殿・回廊・開山堂を焼失してしまいましたが、金剛殿・回廊以外は再建され、現在に至ります。

談林寺とは真言教学学問の道場であるお寺のことです。弘法大師空海和尚により真言宗の学問の道場とされた当山は、真言宗信州教相談林の最初であり、随一といわれました。多くの僧侶を輩出し、多くの寺院の建立・中興にかかわることとなります。また、醍醐の名僧・関東松橋法流の始祖俊海が当山に法流をもたらしました。以後、当山は醍醐松橋流の一大拠点となります。（京都醍醐寺に「仏法紹隆寺に密教の重要儀式＜潅頂＞の道具を置くこと許可する」文書も現存いたします。）
第十一世には、紀州根来寺の学頭「尊朝」を住職として迎えることとなります。この尊朝は、後の智積院（真言宗智山派本山）中興の祖「玄宥」と親交が深く、幾度となく玄宥により智積院に昇住を請われますが固辞いたし、諏訪一円の真言宗発展に尽力します。
これにより、一段と真言宗の談林としての重要性が増していきます。江戸時代には諏訪領内の真言宗寺院を統括、また直末寺７ヶ寺・門徒６ヶ寺を有し、領外にも多くの末寺を有し、結集百十余人を抱える田舎本山でありました。また、当山住職は多くの末寺・法類寺院の中より優秀な者が、藩主の任命により着任することが通例となっており、当山文書の中には「たとえ一年でもよいので、仏法寺の住職になりたい」との嘆願も残されております。
明治時代には大覚寺大虚空蔵院の院室兼帯寺となります。また、真言宗各派独立の際には、真言宗智山派に属し、智山派の管長の選挙権を持つ永代能選談林という寺格を有しておりました。その後、高野山金剛峯寺恵光院院主より高野山真言宗への招請を受け、高野山真言宗へ所属しております。第三十二世より、当山の法流を継ぐものには「宥」の一字を僧名に入れるようになり、現在でも多くの関係寺院でその風習が残されております。